Human cortical neurons in epileptogenic foci: Comparison of inter-ictal firing patterns to those of “epileptic” neurons in animals

• Published in: Electroencephalography and clinical neurophysiology Vol. 34; no. 4; pp. 337 - 351
• Main Authors: Calvin, William H, Ojemann, George A, Ward, Arthur A
• Format: Journal Article
• Language: English
• Published: Ireland Elsevier Ireland Ltd 01.04.1973
• Subjects: Cerebral Cortex - drug effects; Cerebral Cortex - physiopathology; Computers; Cortical Synchronization; Electric Stimulation; Electroencephalography; Epilepsy - physiopathology; Humans; Meperidine - pharmacology; Microelectrodes; Promethazine - pharmacology; Recruitment, Neurophysiological; Synaptic Transmission
• ISSN: 0013-4694; 1872-6380
• DOI: 10.1016/0013-4694(73)90086-2

1. 1. Extracellular recordings of the spontaneous firing patterns of cortical neurons were obtained in patients undergoing craniotomy for the surgical excision of an epileptogenic focus. 2. 2. Because many kinds of experimental “epileptic” foci in animals exhibit cells with high frequency (200–500/sec) bursts of action potentials, lasting 5–50 msec and recurring many times per second, we explored the electrocorticographically defined epileptogenic focus in humans in search of bursting firing patterns. 3. 3. In addition to normal firing patterns, many cells near the focus exhibited “epileptic” bursting firing patterns. Sometimes, normal and bursting cells could be recorded simultaneously, indicating that cells in proximity to one another are not uniform in such firing properties. 4. 4. Such high frequency bursts are not typically the result of artifact such as micro-electrode pressure upon a cell, or heartbeat or respiratory movements of the cortex. Most bursting cells were obtained under operating conditions involving local anesthesia, but similar results were seen under general anesthesia. 5. 5. Bursts were not necessarily synchronized with the EEG sharp waves, nor with bursts from other simultaneously recorded neurons. 6. 6. Attempts were made to modify the burst patterns by arousing a sleeping patient and by electrical stimulation of the adjacent cortical surface. While some modifications in the rate of recurrence of the bursts could be obtained, the timing patterns of the first few spikes within a burst did not change readily. 7. 7. High frequency tonic firing was also seen. Some such activity could be observed to undergo spontaneous changes from silence to high frequency tonic firing and then to bursts. 8. 8. Within a burst, the timing of spikes may be very repeatable ( stereotyped bursts) in some cases. In a few cases, the structured bursts reported in chronic monkey foci have been observed, where there seems to be a characteristic pause in the firing after the first one or two spikes and then a resumption of high frequency firing in a manner identical to the stereotyped bursts. These structured timing patterns have been considered a clue towards the identification of primarily dysfunctional epileptic neurons (in contrast to normal cells recruited into bursting firing patterns by an abnormally large synaptic input). 9. 9. We would conclude that there is a good correspondence between the chronic alumina “epileptic” foci in animals and the human disease, insofar as the inter-ictal firing patterns of neurons near the focus is concerned. 1. 1. L'enregistrement extra-cellulaire des patterns de décharge spontanés des neurones corticaux a été obtenu chez des malades chez qui une crâniotomie était effectuée pour excision chirurgicale d'un foyer épileptogène. 2. 2. Du fait que plusieurs sortes de foyers “épileptiques” expérimentaux chez l'animal montrent des cellules avec des bouffées de haute fréquence (200 à 500/sec) de potentiels d'action, durant 5 à 50 msec et se répétant plusieurs fois par seconde, nous avons exploré le foyer épileptogène défini du point de vue électrocorticographique chez l'homme à la recherche de ces patterns de décharge en bouffées. 3. 3. En plus des patterns normaux de décharge, plusieurs cellules proches du foyer ont montré des patterns de décharge “épileptiques” en bouffées. Parfois, les cellules normales et les cellules déchargeant en bouffées pouvaient être enregistrées simultanément, indiquant que des cellules proches l'une de l'autre n'ont pas les mêmes propriétés de décharge. 4. 4. Ces bouffées de haute fréquence ne sont pas typiquement le résultat d'artéfacts tels que pression de la micro-électrode sur une cellule, ou retentissement des battements cardiaques ou des mouvements respiratoires sur le cortex. La plupart des cellules qui déchargent en bouffées ont été obtenues dans des conditions opératoires impliquant l'anesthésie locale, mais des résultats semblables ont été observés sous anesthésie générale. 5. 5. Les boufées ne sont pas nécessairement synchrones des ondes pointues de l'EEG ni des bouffées venant d'autres neurones enregistrés simultanément. 6. 6. On a essayé de modifier les patterns de décharge en bouffées en éveillant un malade en train de dormir ou par stimulation électrique de la surface corticale adjacente. Bien que quelques modifications de la fréquence de survenue des bouffées puissent être obtenues, les patterns temporels des toutes premières pointes à l'intérieur d'une bouffée ne varient pas volontiers. 7. 7. Des décharges toniques de fréquence élevée ont été également observées. Certaines activités de ce type peuvent présenter des modifications spontanées allant du silence à une décharge tonique de haute fréquence, puis aux bouffées. 8. 8. A l'intérieur d'une bouffée, l'organisation temporelle des pointes peut, dans certains cas, se répéter (bouffées stéréotypées). Dans quelques cas, les bouffées structurées qui ont été décrites dans les foyers chroniques du singe ont été observées, avec pause caractéristique à l'intérieur de la décharge, après la première ou les deux premières pointes, puis résurgence d'une décharge de haute fréquence d'une manière identique à celle des bouffées stéréotypées. Ces patterns structurés dans le temps ont été considérés comme un moyen d'identifier les neurones épileptiques primairement atteints (par opposition aux cellules normales recrutées dans les patterns de décharge en bouffées par une afférence synaptique anormalement importante). 9. 9. Nous voudrions conclure qu'il y a une bonne correspondance entre les foyers “épileptiques” chroniques par alumine de l'animal et l'épilepsie humaine en ce qui concerne les patterns de décharge inter-ictaux des neurones proches du foyer.