Staphylococci isolated from cats in Italy with superficial pyoderma and allergic dermatitis: Characterisation of isolates and their resistance to antimicrobials

• Published in: Veterinary dermatology Vol. 34; no. 1; pp. 14 - 21
• Main Authors: Cavana, Paola, Robino, Patrizia, Stella, Maria Cristina, Bellato, Alessandro, Crosaz, Odile, Fiora, Sara Rebecca, Nebbia, Patrizia
• Format: Journal Article
• Language: English
• Published: England Wiley Subscription Services, Inc 01.02.2023
• Subjects: Amikacin; Animals; Anti-Bacterial Agents - pharmacology; Anti-Bacterial Agents - therapeutic use; antibiotic resistance; Antimicrobial agents; Antimicrobial resistance; Cat Diseases - drug therapy; Cat Diseases - epidemiology; Cats; Cefoxitin; Chloramphenicol; Clindamycin; Dermatitis; Dermatitis - drug therapy; Dermatitis - veterinary; Desorption; disk diffusion antimicrobial test; Dog Diseases - drug therapy; Dogs; Drug resistance; Enrofloxacin; Erythromycin; Felis; Gentamicin; Geographical distribution; Humans; ionization; Italy; Lasers; marbofloxacin; mass spectrometry; Mass spectroscopy; Methicillin; Microbial Sensitivity Tests - veterinary; multiple drug resistance; Oxacillin; Penicillin; Pets; Protein A; Pyoderma; Pyoderma - drug therapy; Pyoderma - epidemiology; Pyoderma - veterinary; rRNA 16S; Skin diseases; species identification; Staphylococcal Infections - veterinary; staphylococcal protein A; Staphylococcus; Staphylococcus aureus; Sulfamethoxazole; tetracycline; Trimethoprim; veterinary medicine; Italy
• ISSN: 0959-4493; 1365-3164; 1365-3164
• DOI: 10.1111/vde.13127

Background In cats, superficial pyoderma traditionally is considered rare and few reports are available. There is a particular lack of studies concerning Staphylococcus species associated with pyoderma in subjects affected by allergic skin diseases. Hypothesis/objectives (i) To evaluate the association between Staphylococcus spp. and superficial pyoderma in allergic cats and (ii) to characterise isolated staphylococci and analyse their antimicrobial resistance patterns. Animals Forty‐one cats with allergic dermatitis and superficial pyoderma in Italy. Materials and Methods Skin swabs were cultured for the isolation of Staphylococcus spp. Species identification was performed by matrix‐assisted laser desorption/ionisation time of flight mass spectrometry and 16S‐rRNA sequencing. Staphylococcus aureus isolates were further characterised by staphylococcal protein A gene‐typing. Antimicrobial susceptibility was performed by the disk diffusion method. Results Staphylococci were isolated from 36/41 cats sampled and 39 different isolates were identified. Uneven distribution of staphylococcal species was observed among different body locations. The 39 isolates were S. aureus (n = 15), S. felis (n = 10), S. pseudintermedius (n = 8) and other staphylococci (n = 6). Eight different S. aureus spa‐types associated with human clonal complexes were identified. Antimicrobial resistance was observed to penicillin (56.4%), tetracycline (46.2%), enrofloxacin (33.3%), erythromycin (28.2%), amikacin (25.6%), clindamycin (23.1%), marbofloxacin (15.4%), gentamicin (12.8%), trimethoprim‐sulfamethoxazole (10.3%), chloramphenicol (7.7%) and cefoxitin/oxacillin (5.1%). Fifteen isolates (38.4%) were multidrug‐resistant while meticillin resistance was associated only with S. pseudintermedius. Conclusions and Clinical Relevance These results confirm that S. aureus, S. pseudintermedius, and S. felis are frequently associated with superficial pyoderma in allergic cats. Semi‐synthetic penicillins remain a suitable first‐line treatment in this study, yet the high prevalence of antimicrobial resistant isolates suggests that antimicrobial susceptibility testing should be performed routinely. Résumé Contexte Chez les chats, la pyodermite superficielle est traditionnellement considérée comme rare et peu de publications sont disponibles. On manque notamment d'études concernant les espèces de Staphylococcus associées à la pyodermite chez les sujets atteints de dermatoses allergiques. Hypothèse/objectifs (i) évaluer l'association entre Staphylococcus spp. et pyodermite superficielle chez les chats allergiques ; et (ii) caractériser les staphylocoques isolés et analyser leurs profils de résistance aux antimicrobiens. Animaux Quarante et un chats atteints de dermatite allergique et de pyodermite superficielle en Italie. Matériels et méthodes Des écouvillons cutanés ont été utilisés pour l'isolement de Staphylococcus spp. L'identification des espèces a été réalisée par spectrométrie de masse et séquençage de l'ARNr 16S. Les isolats de S. aureus ont ensuite été caractérisés par le typage du gène de la protéine A staphylococcique. La sensibilité aux antimicrobiens a été réalisée par la méthode de diffusion sur disque. Résultats Des staphylocoques ont été isolés chez 36/41 chats échantillonnés et 39 isolats différents ont été identifiés. Une répartition inégale des espèces de staphylocoques a été observée entre les différentes localisations corporelles. Les 39 isolats étaient S. aureus (n = 15), S. felis (n = 10), S. pseudintermedius (n = 8) et d'autres staphylocoques (n = 6). Huit différents types de S. aureus spa associés à des complexes clonaux humains ont été identifiés. Une résistance antimicrobienne a été observée à la pénicilline (56,4 %), la tétracycline (46,2 %), l'enrofloxacine (33,3 %), l'érythromycine (28,2 %), l'amikacine (25,6 %), la clindamycine (23,1 %), la marbofloxacine (15,4 %), la gentamicine (12,8 %), triméthoprime‐sulfaméthoxazole (10,3 %), chloramphénicol (7,7 %) et céfoxitine/oxacilline (5,1 %). Quinze isolats (38,4 %) étaient multirésistants tandis que la résistance à la méticilline n'était associée qu'à S. pseudintermedius. Conclusions et pertinence clinique Ces résultats confirment que S. aureus, S. pseudintermedius et S. felis sont fréquemment associés à des pyodermites superficielles chez les chats allergiques. Les pénicillines semi‐synthétiques restent un traitement de première ligne approprié dans cette étude, mais la forte prévalence d'isolats résistants aux antimicrobiens suggère que les tests de sensibilité aux antimicrobiens doivent être effectués systématiquement. Resumen Introducción en los gatos, la pioderma superficial tradicionalmente se considera rara y hay pocos informes disponibles. Existe una falta particular de estudios sobre especies de Staphylococcus asociadas con pioderma en sujetos afectados por enfermedades alérgicas de la piel. Hipótesis/objetivos (i) evaluar la asociación entre Staphylococcus spp. y pioderma superficial en gatos alérgicos; y (ii) caracterizar estafilococos aislados y analizar sus patrones de resistencia antimicrobiana. Animales cuarenta y un gatos con dermatitis alérgica y pioderma superficial en Italia. Materiales y Métodos Se cultivaron hisopos de piel para el aislamiento de Staphylococcus spp. La identificación de especies se realizó mediante espectrometría de masas de tiempo de vuelo de desorción/ionización láser asistida por matriz y secuenciación de 16S‐rRNA. Los aislados de S. aureus se caracterizaron además mediante la tipificación del gen de la proteína A estafilocócica. La susceptibilidad antimicrobiana se realizó por el método de difusión en disco. Resultados Se aislaron estafilococos de 36/41 gatos muestreados y se identificaron 39 aislamientos diferentes. Se observó una distribución desigual de las especies de estafilococos entre las diferentes ubicaciones del cuerpo. Los 39 aislamientos fueron S. aureus (n = 15), S. felis (n = 10), S. pseudintermedius (n = 8) y otros estafilococos (n = 6). Se identificaron ocho tipos diferentes de S. aureus spa asociados con complejos clonales humanos. Se observó resistencia antimicrobiana a penicilina (56,4 %), tetraciclina (46,2 %), enrofloxacina (33,3 %), eritromicina (28,2 %), amikacina (25,6 %), clindamicina (23,1 %), marbofloxacina (15,4 %), gentamicina (12,8 %). %), trimetoprima‐sulfametoxazol (10,3%), cloranfenicol (7,7%) y cefoxitina/oxacilina (5,1%). Quince aislamientos (38,4%) fueron multirresistentes, mientras que la meticilina se asoció solo con S. pseudintermedius. Conclusiones y relevancia clínica Estos resultados confirman que S. aureus, S. pseudintermedius y S. felis se asocian frecuentemente con pioderma superficial en gatos alérgicos. Las penicilinas semisintéticas siguen siendo un tratamiento de primera línea adecuado en este estudio, aunque la alta prevalencia de aislados resistentes a los antimicrobianos sugiere que las pruebas de susceptibilidad a los antimicrobianos deben realizarse de forma rutinaria. Zusammenfassung Hintergrund Bei Katzen ist eine oberflächliche Pyodermie traditionell eher eine Rarität und es gibt wenige Publikationen darüber. Es fehlen vor allem Studien in Bezug auf die Staphylcoccus Spezies bei einer Pyodermie bei Patienten mit allergischer Hauterkrankung. Hypothese/Ziele (i) eine Evaluierung des Zusammenhangs zwischen Staphylcoccus spp. und oberflächlicher Pyodermie bei allergischen Katzen; und (ii) eine Charakterisierung der isolierten Staphylococci und eine Analyse des antimikrobiellen Resistenzmusters. Materialien und Methoden Von Hauttupfern wurden Kulturen zur Isolierung von Staphylcoccus spp. angelegt. Es wurde eine Spezies Identifizierung mittels Matrix‐unterstützter Laser Desorption Ionisierung, Flugzeitmassenspektrometrie und 16S‐rRNA Sequenzierung durchgeführt. S. aureus Isolate wurden weiters durch Staphylokokken Protein A Gen‐Typisierung charakterisiert. Die antimikrobielle Empfindlichkeit wurde mittels Disk Diffusionsmethode bestimmt. Ergebnisse Staphylokokken wurden von 36/41 Katzenproben isoliert und 39 verschiedene Isolate wurden identifiziert. Eine unterschiedliche Verteilung der Staphylokokken Spezies wurde an den verschiedenen Körperstellen beobachtet. Die 39 Isolate waren S. aureus (n = 15), S. felis (n = 10), S. pseudintermedius (n = 8) und andere Staphylokokken (n = 6). Es wurden acht verschiedene S. aureus spa‐Typen identifiziert, die mit humanen klonalen Komplexen assoziiert waren. Eine antimikrobielle Resistenz wurde gegenüber Penicillin (56,4%), Tetrazyklin (46,2%), Enrofloxacin (33,3%), Erythromycin (28,8%), Amikacin (25,6%), Clindamycin (23,1%), Marbofloxacin (15,4%), Gentamicin (12,8%), Trimethoprim‐Sulfamethoxazol (10,3%), Chloramphenicol (7,7%) und Cefoxitin/Oxacillin (5,1%) festgestellt. Fünfzehn Isolate (38,4%) waren multi‐resistent, wobei eine Methicillin‐Resistenz nur mit S. pseudintermedius assoziiert wurde. Schlussfolgerungen und klinische Bedeutung Diese Ergebnisse bestätigen, dass S. aureus, S. pseudintermedius und S. felis häufig bei einer oberflächlichen Pyodermie bei Katzen auftraten. Semi‐synthetische Penicilline blieben in dieser Studie eine passende Erstlinienbehandlung, wobei die hohe Prävalenz von antimikrobiell‐resistenten Isolaten darauf hinweisen, dass antimikrobielle Empfindlichkeitstests routinemäßig durchgeführt werden sollten. 要約 背景 猫では表在性膿皮症は従来からまれな疾患とされ、報告も少ない。特に、アレルギー性皮膚疾患の罹患猫の膿皮症に関連するStaphylococcus属菌に関する研究は不足している。 仮説・目的 本研究の目的は、(i) アレルギー猫における表在性膿皮症とStaphylococcus属菌との関連性を評価する；(ii) 分離されたブドウ球菌の特徴を把握し、その抗菌剤耐性パターンを解析することであった。 対象動物 イタリアでアレルギー性皮膚炎および表在性膿皮症を持つ猫41頭。 材料と方法 皮膚スワブを培養し、Staphylococcus属菌を分離した。 種の同定は、マトリックス支援レーザー脱離イオン化質量分析法および16S‐rRNAの配列決定により行った。黄色ブドウ球菌を、スタフィロコッカスプロテインA遺伝子型別によってさらに特徴づけた。抗菌薬感受性はディスク拡散法により測定した。 結果 サンプリングした猫36/41頭からブドウ球菌を分離し、39種類の分離株を同定した。体の部位によってブドウ球菌の種類に偏りがみられた。39株はS. aureus(n = 15)、S.felis(n = 10)、S. pseudintermedius(n = 8)およびその他のブドウ球菌(n = 6)であった。ヒトクローナルコンプレックスに関連する8種の黄色ブドウ球菌 spa‐typesを同定した。抗菌薬耐性は、penicillin(56.4%)、tetrac