Melanin granules melanophages and a fully‐melanized epidermis are common traits of odontocete and mysticete cetaceans

• Published in: Veterinary dermatology Vol. 28; no. 2; pp. 213 - e50
• Main Authors: Morales‐Guerrero, Blanca, Barragán‐Vargas, Cecilia, Silva‐Rosales, German R., Ortega‐Ortiz, Christian D., Gendron, Diane, Martinez‐Levasseur, Laura M., Acevedo‐Whitehouse, Karina
• Format: Journal Article
• Language: English
• Published: England Wiley Subscription Services, Inc 01.04.2017
• Subjects: Adaptation; Animals; Appendages; Balaenoptera brydei; Balaenoptera physalus; Biopsy; Cetacea; Cetacea - physiology; Dolphins & porpoises; Effectors; Epidermis; Epidermis - cytology; Epidermis - physiology; Evaluation; Exposure; Granular materials; Granules; Keratinocytes; Megaptera novaeangliae; Melanin; Melanins - physiology; Molecular modelling; Mysticetes; Nuclei; Nuclei (cytology); Odontoceti; Skin; Skin Physiological Phenomena; Species; Species Specificity; Stenella attenuata; Stenella longirostris; Stratum corneum; Tursiops truncatus; Ultraviolet radiation; Vertebrates
• ISSN: 0959-4493; 1365-3164
• DOI: 10.1111/vde.12392

Background The cellular mechanisms used to counteract or limit damage caused by exposure of marine vertebrates to solar ultraviolet (UV) radiation are poorly understood. Cetaceans are vulnerable because they lack protective skin appendages and are obliged to surface continuously to breathe, thus being exposed repeatedly to UV light. Although molecular mechanisms of photoprotection of cetaceans have been studied, there is limited knowledge about their epidermal structure and photoprotective effectors. Objective To describe and compare the epidermis of mysticete and odontocete cetaceans and identify potentially photoprotective traits. Animals Twenty eight free‐living individuals belonging to six cetacean species were sampled in the Mexican Central Pacific and Gulf of California. Species sampled were the bottlenose dolphin, pantropical spotted dolphin, spinner dolphin, Bryde's whale, fin whale and humpback whale. Methods Histological and cytological evaluation of skin biopsy tissue collected in the field between 2014 and 2016. Results All cetaceans had only three epidermal layers, lacking both the stratum granulosum and stratum lucidum. A relatively thick stratum corneum with a parakeratosis‐like morphology was noted. Melanin was observed within keratinocytes in all epidermal layers, including the stratum corneum and apical melanin granules obscured the keratinocyte nucleus. Keratinocytes had a perinuclear halo. Keratinocyte diameter differed between cetacean suborders and amongst species. Melanophage clusters were common in most cetacean species. Conclusions The widespread presence of melanin and the unexpectedly high number of melanophages may constitute a unique photoprotective trait of cetaceans and could reflect primitive adaptations to their environment and to their obligate marine‐bound life. Résumé Contexte Les mécanismes cellulaires utilisés pour contrer ou minimiser les dommages liés aux rayons solaires ultraviolets chez les vertébrés marins sont mal compris. Les cétacés sont vulnérables puisqu'ils n'ont pas d'annexes cutanés protectrices et sont obligés de faire surface continuellement pour respirer, s'exposant de façon répétée aux UV. Bien que les mécanismes de photoprotection moléculaire des cétacées aient été étudiés, il n'existe que des connaissances limitées sur leur structure épidermique et les effecteurs photo‐protecteurs. Objectifs Décrire et comparer l'épiderme des cétacées mysticètes et odontocètes et identifier des facteurs potentiellement photo‐protecteurs. Sujets Vingt‐huit individus sauvages appartenant à six espèces de cétacées ont été prélevés dans le pacifique du Mexique Central et dans le golf de Californie. Les espèces prélevées étaient le Grand dauphin, dauphin tacheté pantropical, dauphin à long bec, rorqual de Bryde, rorqual commun et baleine à bosse. Méthodes Evaluation cytologique et histologique des biopsies cutanées prélevées entre 2014 et 2016. Résultats Les cétacées avaient tous seulement trois couches épidermiques et manquaient de stratum granulosum et de stratum lucidum. Un stratum corneum relativement épais avec une morphologie parakeratose‐like a été notée. La mélanine a été observée au sein des kératinocytes dans toutes les couches de l'épiderme, y compris le stratum corneum et les mélanosomes apicaux recouvrant les noyaux des kératinocytes. Les kératinocytes avaient un halo périnucléaire. Le diamètre des kératinocytes différait entre les sous‐ordres des cétacés et parmi les espèces. Les amas de mélanophages étaient fréquents pour la plupart des espèces de cétacés. Conclusions La présence répandue de mélanine et le nombre élevé et inattendu de mélanophages pourrait constituer un caractère photoprotecteur unique des cétacés et pourrait refléter des adaptations primitives à leur environnement et à leur mode de vie marin. Resumen Introducción Los mecanismos celulares utilizados para contrarrestar o limitar el daño causado por la exposición de los vertebrados marinos a la radiación solar ultravioleta (UV) son poco conocidos. Los cetáceos son vulnerables ya que carecen de apéndices protectores de la piel y están obligados a salir a la superficie a respirar de forma continua, por lo tanto, están expuestos repetidamente a la luz UV. Aunque se han estudiado los mecanismos moleculares de la fotoprotección de los cetáceos, existe un conocimiento limitado sobre su estructura epidérmica y efectores fotoprotectores. Objetivo Describir y comparar la epidermis de misticetos y odontocetos cetáceos e identificar rasgos potencialmente fotoprotectores. Animales Se tomaron muestras de veintiocho animales salvajes pertenecientes a seis especies de cetáceos en el Pacífico Central de México y el Golfo de California. Las especies muestreadas fueron el delfín mular, delfín moteado pantropical, delfín girador, ballena de Bryde, rorcual común y la ballena jorobada. Métodos La evaluación histológica y citológica de biopsias de piel recogidos en el campo entre 2014 y 2016. Resultados Todos los cetáceos tenían sólo tres capas de la epidermis, que carece tanto del estrato granuloso como del estrato lúcido. Se observó una capa córnea relativamente gruesa con una morfología similar a paraqueratosis. La melanina se observó dentro de los queratinocitos en todas las capas de la epidermis, incluyendo el estrato córneo y los melanosomas apicales ocultaron el núcleo de los queratinocitos. Los queratinocitos tenían un halo perinuclear. El diámetro de los queratinocitos difirió entre subórdenes de cetáceos y entre especies. Agregados de melanofagos fueron comunes en la mayor parte de las especies de cetáceos. Conclusiones La presencia generalizada de melanina y el inesperado alto número de melanófagos pueden constituir un rasgo único fotoprotector de los cetáceos y podrían reflejar adaptaciones primitivas a su entorno y su vida marina obligada. Zusammenfassung Hintergrund Die zellulären Mechanismen, die bei Meerestieren eingesetzt werden, um dem Schaden durch eine Exposition von ultravioletter (UV) Sonnen Strahlung entgegenzuwirken oder ihn zu limitieren, sind noch wenig bekannt. Waltiere sind verletzlich, da sie keine Hautanhänge haben und daher immer wieder zum Atmen an die Oberfläche müssen, wobei sie immer wieder UV Licht ausgesetzt sind. Obwohl molekulare Mechanismen der Photoprotektion bei Waltieren untersucht worden sind, besteht nur limitiertes Wissen über die epidermale Struktur und die photoprotektiven Erfolgsorgane. Ziele Eine Beschreibung und ein Vergleich der Epidermis von Bartenwalen und Zahnwalen und eine Identifizierung möglicher photoprotektiver Anlagen. Tiere Von achtundzwanzig freilebenden Individuen, die zu sechs Zahnwalspezies gehörten, wurden Proben im mexikanischen Zentralpazifik und im Golf von Kalifornien genommen. Methoden Die histologische und zytologische Evaluierung von Hautbiopsieproben, die im Feld zwischen 2014 und 2016 genommen worden waren. Ergebnisse Alle Zahnwale hatten nur drei epidermale Schichten, wobei ihnen sowohl das Stratum granulosum wie auch das Stratum lucidum fehlte. Ein relativ dickes Stratum corneum mit einer Parakeratose‐ähnlichen Morphologie wurde festgestellt. Melanin wurde innerhalb der Keratinozyten in allen epidermalen Schichten gefunden, so auch im Stratum corneum und in den apikalen Melanosomen, die den Kern der Keratinozyten verdeckten. Die Keratinozyten hatten einen perinukleären Halo. Der Durchmesser der Keratinozyten unterschied sich zwischen den Unterordnungen der Zahnwale und den anderen Spezies. Melanophagenansammlungen traten bei allen Zahnwalspezies häufig auf. Schlussfolgerungen Das ausgedehnte Vorkommen von Melanin und die unerwartet hohe Anzahl an Melanophagen könnte eine einzigartige photoprotektive Anlage der Zahnwale darstellen und könnte eine primitive Adaptierung an ihre Umwelt und an ihr obligates Meerwasser‐gebundenes Leben sein. 要約 背景 海洋脊椎動物の太陽紫外線(UV)暴露による損傷を中和する、あるいは、制限する細胞メカニズムはよく分かっていない。クジラ目の生物は皮膚の保護付属器官を欠くために脆弱で、呼吸のために絶え間なく水面にいなくてはならず、繰り返し紫外光に暴露される。クジラ目の生物の光防御における分子メカニズムはこれまで研究されてきているが、表皮構造や光防御効果器に対する情報は限られている。 目的 クジラ目のヒゲクジラ亜目とハクジラ亜目の表皮の特徴を記載および比較し、潜在的な光防御特性を同定すること。 供与動物 メキシコ中部太平洋とカリフォルニア湾において、6種のクジラ目に属する28頭の自由生活性個体より採材した。採材した個体は、バンドウイルカ、マダライルカ、ハシナガイルカ、ニタリクジラ、スナガイルカ、およびザトウクジラであった。 方法 2014年から2016年にかけての野外調査で採材した皮膚生検組織を、病理組織学的および細胞学的に評価した。 結果 すべてのクジラ目が3層の表皮しか持っておらず、顆粒層および透明層を共に欠いていた。錯角化様の形態を伴う比較的肥厚した角質層を認めた。メラニン顆粒は、角質層を含むすべての表皮層のケラチノサイト内に認められ、頂端側メラノソームはケラチノサイトの核を不明瞭にしていた。ケラチノサイトは核周囲にハローを有していた。ケラチノサイトの直径はクジラ亜目ごとおよび種内で異なっていた。メラノファージの集塊が、大部分のクジラ目に一般的に認められた。 結論 広範囲に分布するメラニンと予想以上に高頻度に認められたメラノファージは、クジラ目に特有な光防御特性の構成要素となっていると考えられ、クジラ目の環境や海洋に制限された生活に対する原始的な適応力を反映していると考えられた。 摘要 背景 对于阻挡和限制日光紫外线(UV)辐射带来的伤害,海洋脊椎动物细胞机制的相关研究很少。鲸目动物因缺乏防护性皮肤附件更容易受伤,并且需要连续不断地到海面呼吸,因此会经常暴露于UV之下。尽管鲸目动物光保护作用的分子机制已有研究,但对表皮结构和光保护作用感受器所知有限。 目的 描述和对比须鲸目和齿鲸目表皮,并确定其可能的光保护特性。 动物 采集的动物样本,是自由生活在墨西哥太平洋中部和加利福尼亚海湾的二十八只鲸目,其中囊括六个品种。宽吻海豚、泛热带斑点海豚、长吻原海豚布莱德鲸、长须鲸、座头鲸。 方法 收集2014年至2016年该海域实验动物的皮肤活检样本,并进行组织学和细胞学评估。 结果 所有鲸目动物只有三层表皮层,同时缺乏颗粒层和透明层。相对较厚的角质层呈现角化不全样形态学表现。各表皮层的角质细胞均有黑色素分布。角质细胞有细胞核周光环。鲸目各亚目和其中的品种角质细胞直径各有不同。噬黑色素细胞聚集常见于大部分鲸目品种。 总结 广泛分布的黑色素,以及出人意料的大量噬黑色素细胞,可能形成了鲸目动物独特的光保护特性,也反映了对其环境和特殊海洋生活方式的原始适应性。 Resumo Contexto Os mecanismos celulares utilizados para neutralizar ou limitar o dano causado pela exposição à radiação solar ultravioleta em vertebrados marinhos é pouco compreendida. Cetáceos são vulneráveis já que possuem menos anexos cutâneos protetores e, obrigatoriamente, devem subir à superfície continuamente para respirar, ficando assim expostos à radiação UV constantemente. Apesar de os mecanismos moleculares de proteção solar de cetáceos já terem sido estudados, o conhecimento sobre sua estrutura epidérmica e fatores fotoprotetores ainda é limitado. Objetivo Descrever e comparar a epiderme de cetáceos misticetos e odontocetos e identificar características fotoprotetoras. Animais Foram coletadas amostras de vinte e oito indivíduos de vida livre pertencentes a seis espécies cetáceas nas regiões do Pacífico Central Mexicano e no Golfo da Califórnia. As espécies amostradas foram o golfi