Growth‐chemical defence‐metabolomic expression trade‐off is relaxed as soil nutrient availability increases for a tropical passion vine

• Published in: Functional ecology Vol. 38; no. 5; pp. 1320 - 1337
• Main Authors: Morrison, Colin R., Hart, Lauren, Wolf, Amelia A., Sedio, Brian E., Armstrong, Wyatt, Gilbert, Lawrence E.
• Format: Journal Article
• Language: English
• Published: London Wiley Subscription Services, Inc 01.05.2024
• Subjects: Availability; biochemical pathway; biochemical pathways; biomass; chemical concentration; Chemical defense; chemical defenses; Costa Rica; Defense; functional trait; greenhouse experimentation; Greenhouses; herbivores; Herbivory; Leaves; metabolism; Metabolites; metabolome; Metabolomics; Natural enemies; Neotropics; Nitrogen; nitrogen addition; nutrient allocation; Nutrient availability; Nutrients; Passiflora; Passiflora biflora; Phosphorus; phosphorus addition; Plant diversity; Plant growth; Resource allocation; secondary metabolite; secondary metabolites; soil; Soil chemistry; Soil nutrients; Soils; solar radiation; species diversity; Survival; toxicity; Tropical plants; Vines; La Selva; Costa Rica
• ISSN: 0269-8463; 1365-2435
• DOI: 10.1111/1365-2435.14537

Abiotic resource limitation presents organisms with a dilemma about how to use resources when they become available. Characterizing how resource allocation affects investment in growth or defensive traits that affect organismal survival strategies allows us to understand the environmental contexts in which species interact. Our goal was to measure how macronutrient availability drives nitrogen and phosphorus allocation towards functional growth and defensive chemical traits of the Neotropical passion vine, Passiflora biflora. We investigated this question with a paired field study in La Selva, Costa Rica and a full factorial greenhouse experiment to determine whether the concentration of a key secondary chemical defence is driven by nitrogen availability. We correlated defensive chemical concentration with soil nitrogen availability in naturally occurring plants, measured the effects of nitrogen and phosphorus availability on growth and secondary chemical defence traits in the greenhouse and characterized the P. biflora leaf metabolome to assess how nutrient availability affected shifts in metabolism related to plant fitness. We found that nutrient allocation increased the magnitude of both growth and defence traits. Increased nitrogen availability resulted in higher concentrations of toxic leaf secondary chemicals, longer vines, greater biomass and more leaves with a superior ability to capture sunlight. In addition, plants from high nitrogen environments had metabolomes with significantly greater secondary metabolite richness and biochemical pathway diversity, as well as increases in the number of metabolites from several chemical classes related to basic cell function and defence. Nutrient availability had no significant effect on the richness and diversity of primary metabolites involved in basic cell functions. A direct comparison of the relative strength of quantitative growth and secondary defence traits indicated that P. biflora favours nutrient allocation to growth at low nitrogen levels but invests in both strategies more evenly as nitrogen availability increases. These findings lead us to predict that passion vines are better prepared to tolerate and resist herbivory when nutrients are plentiful and experience a trade‐off between growth and chemical defence against natural enemies when they are scarce. These findings are consistent with both the ‘escape’ and ‘defend’ syndromes that are often used to describe tropical plant survival strategies. This is one of the only studies to measure nutrient allocation in vines, a group comprising a significant percentage of global plant diversity. Moreover, this work demonstrated the power of leveraging untargeted metabolomics to characterize how nutrient addition affects plant growth and defence, highlighting its potential for understanding functional trait variation. Read the free Plain Language Summary for this article on the Journal blog. Resumen La limitación de recursos abióticos presenta a los organismos con un dilema sobre cómo utilizar los recursos cuando están disponibles. Caracterizar cómo la asignación de recursos afecta la inversión en rasgos de crecimiento o defensa que influyen en las estrategias de supervivencia de los organismos nos permite entender los contextos ambientales en los que interactúan las especies. Nuestro objetivo fue medir cómo la disponibilidad de macronutrientes afecta la asignación de nitrógeno y fósforo hacia caracteristicas de crecimiento funcional y químicos defensivos de la enredadera neotropical Passiflora biflora. Investigamos esta pregunta con un estudio de campo en La Reserva Biologíca La Selva, Costa Rica, y un experimento de invernadero con factorial completo para determinar si la concentración de una defensa química secundaria está afectada por la disponibilidad de nitrógeno. Correlacionamos la concentración de productos químicos defensivos con la disponibilidad de nitrógeno en el suelo en plantas que ocurren naturalmente, medimos los efectos de la disponibilidad de nitrógeno y fósforo en el crecimiento y las características de defensa química secundaria en el invernadero, y caracterizamos el metaboloma (perfil químico total) de las hojas de P. biflora para observar cómo la disponibilidad de nutrientes afectó los cambios en el metabolismo relacionados con la defensa de la planta. Encontramos que la asignación de nutrientes aumentó la magnitud tanto de los caracteristicas de crecimiento como de defensa. Una mayor disponibilidad de nitrógeno resultó en concentraciones más altas de productos químicos secundarios tóxicos en las hojas, en endredederas más largas, mayor masa y hojas con una capacidad superior para capturar la luz solar. Además, las plantas crecidas con alto contenido de nitrógeno tenían metabolomas con una riqueza de metabolitos secundarios significativamente mayor y una mayor diversidad de vías bioquímicas, así como un aumento en el número de metabolitos de varias clases químicas relacionadas con la función celular básica y la defensa. La disponibilidad de nutrientes no tuvo un efecto significativo en la riqueza y diversidad de metabolitos primarios involucrados en funciones celulares básicas. Una comparación directa de la fuerza relativa de los caracteristicas de crecimiento y defensa secundaria indicó que P. biflora prefiere la asignación de nutrientes al crecimiento en niveles bajos de nitrógeno, pero invierte en ambas estrategias de manera más igual a medida que aumenta la disponibilidad de nitrógeno. Estos resultados nos llevan a predecir que las Passiflora están mejor preparadas para tolerar y resistir el herbivorismo cuando los nutrientes son abundantes, y tienen un intercambio entre el crecimiento y la defensa química contra los enemigos naturales cuando los nutrients son pobres. Estos resultados son consistentes tanto con los síndromes de ‘escape’ y ‘defence’ que muchos utilizan para describir las estrategias de supervivencia de las plantas tropicales. Este es uno de los pocos estudios que miden la asignación de nutrientes en enredaderas, un grupo que tiene un porcentaje grande de la diversidad vegetal global. Además, este trabajo demostró el poder de aprovechar la metabolómica para caracterizar cómo la adición de nutrientes afecta el crecimiento y la defensa de las plantas, mostrando su potencial para entender la variación en los caracteristicas funcionales. Read the free Plain Language Summary for this article on the Journal blog.