A pan‐European citizen science study shows population size, climate and land use are related to biased morph ratios in the heterostylous plant Primula veris

• Published in: The Journal of ecology
• Main Authors: Aavik, Tsipe, Reitalu, Triin, Kivastik, Marianne, Reinula, Iris, Träger, Sabrina, Uuemaa, Evelyn, Barberis, Marta, Biere, Arjen, Castro, Sílvia, Cousins, Sara A. O., Csecserits, Anikó, Dariotis, Eleftherios, Fišer, Živa, Grzejszczak, Grzegorz, Huu, Cuong Nguyen, Hool, Kertu, Jacquemyn, Hans, Julien, Margaux, Klisz, Marcin, Kmoch, Alexander, Krigas, Nikos, Lengyel, Attila, Lenhard, Michael, Moges, Desalew M., Münzbergová, Zuzana, Niinemets, Ülo, Odé, Baudewijn, Pánková, Hana, Pärtel, Meelis, Pätsch, Ricarda, Petanidou, Theodora, Plue, Jan, Puchałka, Radosław, Rienks, Froukje, Samartza, Ioulietta, Sheard, Julie K., Stojanova, Bojana, Töpper, Joachim P., Tsoktouridis, Georgios, Uzunov, Spas, Zobel, Martin
• Format: Journal Article
• Language: English
• Published: 22.01.2025
• Subjects: citizen science; climate change; habitat loss; heterostyly; homostyly; pollination; population size; Primula veris
• ISSN: 0022-0477; 1365-2745; 1365-2745
• DOI: 10.1111/1365-2745.14477

The distylous plant Primula veris has long served as a model species for studying heterostyly, that is the occurrence of multiple floral morphs within a population to ensure outcrossing. Habitat loss, reduced plant population sizes, and climate change have raised concerns about the impact of these factors on morph ratios and the related consequences on fitness of heterostylous species. We studied the deviation of floral morphs of P. veris from isoplethy (i.e. equal frequency) in response to plant population size, landscape context and climatic factors, based on a pan‐European citizen science campaign involving observations from 28 countries. In addition, we examined the relative frequency of morphs to determine whether landscape and climatic factors disrupt morph frequencies or whether a specific morph has an advantage over the other. Theory predicts equal frequencies of short‐styled S‐morphs and long‐styled L‐morphs in populations at equilibrium. However, data from >3000 populations showed a substantial morph deviation from isoplethy and a significant excess of S‐morphs (9% higher compared to L‐morphs). Deviation of morph frequency from equilibrium was substantially stronger in smaller populations and was not affected by morph identity. Higher summer precipitation and land use intensity were associated with an increased prevalence of S‐morphs. Five populations containing individuals exhibiting short homostyle phenotypes (with the style and anthers in low positions) were found. Genotyping of the individuals at CYP734A50 gene of the S locus, which determines the length of the style and the position of anthers of P. veris , revealed no mutations in this region. Our results based on an unprecedented geographic sampling suggest that changes in land use and climate may be responsible for non‐equilibrium morph frequencies. This large‐scale citizen science initiative sets foundations for future studies to clarify whether the unexpected excess of S‐morphs is due to partial intra‐morph compatibility, disruption of heterostyly or survival advantage of S‐morphs. Synthesis . Human‐induced environmental change may affect biodiversity indirectly through altering reproductive traits, which can also lead to reduced fitness and genetic diversity. Further research should consider the possible role of pollinators in mediating the ecological and evolutionary consequences of recent landscape and climatic shifts on plant reproductive traits. Harilik nurmenukk ( Primula veris ) on erikaelsuse uurimisel üks peamisi mudelliike. Erikaelsus ehk heterostüülia on nähtus, mille puhul esineb taimepopulatsioonis mitut erinevat tüüpi õitega isendeid. Taime erikaelsus aitab tagada isendite vahelist risttolmlemist. Elupaikade kadumine, taimeisendite arvukuse kahanemine ja kliimamuutused on pannud küsima, kuidas need tegurid mõjutavad erikaelsete taimeliikide õietüüpide tasakaalu ning sellest sõltuvat populatsioonide kohasust. Uurisime 28‐s riigis korraldatud üleeuroopalise harrastusteaduse kampaania abil, kas taimede populatsioonisuuruse muutus, ümbritseva maastiku iseloom ja erinevad kliimategurid põhjustavad hariliku nurmenuku õietüüpide sageduste kõrvalekaldeid eeldatud optimaalsest võrdsest osakaalust. Lisaks uurisime, kas maastik ja kliimategurid mõjutavad kummagi õietüübi suhtelist esinemissagedust ning kas ühel õietüübil võib teise ees eelis olla. Tasakaalus olevas populatsioonis peaks S‐tüüpi õite (lühike emakakael) ning L‐tüüpi õitega (pikk emakakael) taimeisendeid esinema võrdse sagedusega. Siiski näitasid andmed enam kui 3000‐st populatsioonist tasakaalust olulist kõrvalekaldumist ning ühtlasi ka olulist S‐tüübi ülekaalu võrreldes L‐tüüpi õisi kandvate isenditega: S‐tüüpi isendeid esines 9% rohkem kui L‐tüüpi õitega taimi. Õietüüpide tasakaalust hälbimine oli sõltumata õietüübist sagedam väiksemates populatsioonides. S‐tüübi suurem esinemine oli seotud suvise rohkema sademetehulga ning intensiivistunud maakasutusega. Uuringu käigus tuvastati viis sellist populatsiooni, milles leidus ka samakaelseid ehk homostüülseid nurmenukuisendeid. Nende isendite puhul asetsevad nii emakakael kui ka tolmukad madalal õie sees. Samakaelsete isendite DNA genotüpiseeriti S‐lookuse CYP734A50 geeni piirkonnas, mis määrab harilikul nurmenukul emakakaela kõrgust ning tolmukate paiknemist. Genotüpiseerimine ei näidanud selles piirkonnas erikaelsete isendite vastava geenipiirkonnaga võrreldes mutatsioone. Laiaulatuslikust uuringust saadud tulemused viitavad, et maakasutus‐ ja kliimamuutused võivad põhjustada õietüüpide tasakaalust kõrvalekaldumist. Harrastusteadusel põhinev teadustöö rajab teed järgmistele uuringutele, mis peaks selgitama, kas üllatuslik S‐tüüpide ülekaal on tingitud osalisest õietüübisisesest iseviljastumisvõimest, muutustest erikaelsuse toimimismehhanismides või S‐tüüpi taimede edukamast kohasusest. Kokkuvõte. Lisaks otsestele negatiivsetele tagajärgedele mõjutavad inimtekkelised keskkonnamuutused elurikkust ka kaudselt, tingides muudatusi paljunemistunnustes. Need muutused võivad omakorda põhjustada taimede kohasuse langust ja kahandada geneetilist mitmekesisust. Tulevased teadusuuringud peaks hindama ka seda, milline roll on hiljutiste maastiku‐ ja kliimamuutuste taustal tolmeldajatel ökoloogiliste ning evolutsiooniliste tagajärgede vahendajatena taimede paljunemistunnuste muutustes. Die distyle Pflanze Primula veris dient seit langem als Modellart für die Untersuchung von Heterostylie, d. h. des Vorkommens mehrerer Blütenmorphtypen zur Förderung von Auskreuzung in einer Population. Der Verlust von Lebensräumen, der Rückgang von Populationen und der Klimawandel haben Bedenken hinsichtlich ihrer Auswirkungen auf das Morphenverhältnis und die entsprechenden Folgen für die Fitness heterostyler Arten aufkommen lassen. Wir untersuchten die Abweichung der Blütenmorphen von P. veris von Isoplethie (d. h. gleiche Häufigkeit der Blütenmorphen in einer Population) als Reaktion auf die Größe von Pflanzenpopulationen, dem landschaftlichen Kontext und klimatischen Faktoren. Die Untersuchungen fanden mit Beobachtungen aus 28 Ländern eines europaweiten Bürgerwissenschaftenprojektes statt. Darüber hinaus haben wir die relative Häufigkeit der Morphen untersucht, um festzustellen, ob Landschafts‐ und Klimafaktoren die Häufigkeit der Morphen stören oder ob ein bestimmter Morphtyp einen Vorteil gegenüber dem anderen hat. In der Theorie sollten kurzgestylte S‐Blütenmorphe und langgestylten L‐Blütenmorphe in Populationen im Gleichgewicht in gleicher Häufigkeit vorkommen. Die Daten von mehr als 3000 Populationen zeigen jedoch eine erhebliche Abweichung der Blütenmorphe von Isoplethie, mit einem deutlichen Überschuss (9%) an S‐Morphen. Die Abweichung der Morphhäufigkeit vom Gleichgewicht war in kleineren Populationen wesentlich stärker und wurde durch die Morphidentität nicht beeinflusst. Höhere Sommerniederschläge und Landnutzungsintensität waren mit einer erhöhten Prävalenz von S‐Blütenmorphen verbunden. In fünf Populationen wurden zudem Individuen von P. veris gefunden, die den Phänotyp des kurzen Homostyls (mit Narbe und Antheren in niedriger Position) aufweisen. Die Genotypisierung der Individuen am CYP734A50‐Gen des S‐Lokus, der die Position der Narbe und der Antheren von P. veris bestimmt, ergab allerdings keine Mutationen in dieser Region. Unsere Ergebnisse, die auf einer noch nie dagewesenen geografischen Stichprobe beruhen, lassen vermuten, dass Veränderungen in der Landnutzung und im Klima für die Häufigkeit von Blütenmorphen verantwortlich sein könnten, und ein Ungleichgewicht in Populationen begünstigen. Diese groß angelegte Bürgerwissenschafteninitiative legt den Grundstein für zukünftige Studien, die klären sollen, ob der unerwartete Überschuss an S‐Morphen auf eine teilweise Kompatibilität innerhalb der Morphe, eine Störung der Heterostylie oder einen Überlebensvorteil der S‐Morphen zurückzuführen ist. Zusammenfassung. Vom Menschen verursachte Umweltveränderungen können sich indirekt auf die biologische Vielfalt auswirken, indem sie Fortpflanzungsmerkmale verändern, wodurch auch die Fitness und genetischen Vielfalt verringert werden können. Weitere Forschungsarbeiten sollten die mögliche Rolle von Bestäubern auf die reproduktiven Merkmale von Pflanzen berücksichtigen, insbesondere vor dem Hintergrund ökologischer und evolutionärer Folgen der jüngsten Landschafts‐ und Klimaveränderungen. La plante distyle Primula veris est. depuis longtemps un modèle d'étude de l'hétérostylie, caractérisée par la présence de plusieurs morphes floraux distincts au sein d'une même population pour favoriser l'allofécondation. La perte d'habitats, la diminution de la taille des populations végétales et les changements climatiques soulèvent des inquiétudes quant à leurs effets sur les ratios de morphes et les conséquences sur la valeur sélective des espèces hétérostyles. Nous avons étudié les écarts des morphes floraux de P. veris par rapport à l'isoplétie (c'est‐à‐dire une fréquence égale des morphes) en fonction de la taille des populations, du contexte paysager et des facteurs climatiques, à partir d'une campagne de science citoyenne à l'échelle paneuropéenne comprenant des observations issues de 28 pays. De plus, nous avons examiné la fréquence relative des morphes afin de déterminer si les facteurs paysagers et climatiques perturbent ces fréquences ou si un morphe présente un avantage adaptatif sur l'autre. En théorie, des fréquences égales des morphes à styles courts (S‐morphes) et à styles longs (L‐morphes) sont attendues dans des populations en équilibre. Cependant, l'analyse de données provenant de plus de 3000 populations a révélé un écart significatif des ratios de morphes par rapport à l'isoplétie, avec un excès notable (9%) de S‐morphes. Cet écart est. plus marqué dans les petites populations, indépendamment de l'identité des morphes. Une précipitation estivale plus abondante et une intensification de l'usage des terres étaient associées à une prévalenc