The importance of tropical root-knot nematodes (Meloidogyne spp.) and factors affecting the utility of Pasteuria penetrans as a biocontrol agent

• Published in: Nematology : international journal of fundamental and applied nematological research Vol. 2; no. 8; pp. 823 - 845
• Main Authors: Trudgill, David L, Bala, George, Blok, Vivian C, Daudi, Andrew, Davies, Keith G, Gowen, Simon R, Fargette, Mireille, Madulu, Joseph D, Mateille, Thierry, Mwageni, Werner, Netscher, Casper, Phillips, Mark S, Sawadogo, Abdoussalam, Trivino, Carmen G, Voyoukallou, Effie
• Format: Journal Article
• Language: English
• Published: The Netherlands Brill 2000; BRILL
• Subjects: bacterial spores; Biological and medical sciences; Biological control; biological control agents; Control; crop damage; crop rotation; crop yield; DAMAGE; exotic strains; Fundamental and applied biological sciences. Psychology; GALL INDEX; galls; HETEROGENEITY; Meloidogyne; nematode control; Pasteuria penetrans; Phytopathology. Animal pests. Plant and forest protection; plant parasitic nematodes; Protozoa. Invertebrates; soil properties; SPECIFICITY; strains; SUPPRESSION SURVEY; surveys; yield losses; Greece; Ecuador; Burkina Faso; Malawi; Senegal; Tanzania; Trinidad and Tobago; Entomopathogen; Animal microorganism relation; Biological control; Meloidogyne; Host specificity; Parasite; Pasteuria penetrans; Environmental factor; Pest; Microbiological control; Phytophagous; Cecidiogen; Efficiency; Host plant; Helmintha; Bacteria; Actinomycetes; Nemathelminthia; Invertebrata; Damage; Nematoda; Microbial insecticide
• ISSN: 1388-5545; 1568-5411; 1388-5545
• DOI: 10.1163/156854100750112789

Abstract The conclusions of a collaborative study of the occurrence and importance of root-knot nematodes (RKN, Meloidogyne spp.) and of their control agent, Pasteuria penetrans, in parts of Europe, Africa, South America and the Caribbean are presented. Rootknot nematodes were estimated to reduce the yields of a wide range of horticultural crops by > 25% in Ecuador, Malawi and Tanzania, and by ca 10% in Trinidad and Tobago. The greatest proportion of infected crops were observed in Ecuador (205 of 207) and the least in Trinidad and Tobago (70 of 174). The mean gall index was greatest in Ecuador (5.5). Levels of galling were least in Senegal (1.6), even though 89% of crops were infested and virulent M. mayaguensis was widespread. In all countries, M. incognita and M. javanica were the most abundant species, but M. hispanica occurred widely in Burkina Faso, even in newly cultivated areas in the Sahile. Several new esterase phenotypes were detected, especially in Ecuador and Malawi. Juveniles (J2) collected from the soil during the surveys were examined for attached spores of P.penetrans. It was widespread (20 to 60% of RKN populations), except in Malawi and Tanzania (< 10% were infected), and was found for the first time in Crete (Greece). Generally, < 50% of the J2 carried spores. The occurrence of P.penetrans was sometimes correlated with soil type e.g., in Senegal it was least frequent in sandy soils. Laboratory assays of the binding of spores of isolates of P.penetrans to populations of RKN indicated large variations in specificity and substantial interactions; differences between populations within a species of RKN were sometimes almost as great as those between species. In microplot trials in which an "exotic" isolate of P.penetrans was introduced (ca 103 spores per g soil), its incidence was not increased by increasing the frequency or intensity of the growing of RKN-susceptible crops. However, in two such trials at sites in Tanzania and Ecuador naturally infected with P.penetrans, there were large increases in the proportions of spore-encumbered J2 (up to 100% encumbered) and in the yields of spores (up to 3.3 × 106 spores per mg dry root) in those plots amended with an "exotic" isolate. In these plots, numbers of J2 in the soil were decreased and damage by RKN was suppressed; gall indices were decreased (from > 8 to < 3) and yields were increased (by up to 30%). No such changes were observed in the unamended control plots. Increased suppression of RKN was also observed in a field trial, even in plots where RKN-susceptible and non-host crops were alternated. Increased suppression following amendment with the "exotic" isolate of P.penetrans was not observed at sites not previously infected with P.penetrans. Regression analysis of the results from the microplot and field trials indicated that tomato yields were decreased by > 5% for every increase of one in the gall index. Yields were increased by alternating tomato with leguminous crops in some trials, but not in others. It is proposed that, in natural infections, mutual selection produces a dynamic balance between the P.penetrans and the RKN whereby levels of infection are rarely suppressive. However, the introduction of an "exotic" isolate of P.penetrans, with a different attachment profile, can disturb this balance, resulting in a greatly increased proportion of infected J2 and females, increased yields of spores and more suppression of RKN populations. Importance des nématodes à galles tropicaux (Meloidogyne spp.) et facteurs affectant l'utilité de Pasteuria penetrans, agent de contrôle biologique - Ce travail présente les conclusions d'une étude, menée en collaboration par plusieurs équipes de recherche, sur la présence et l'importance des nématodes phytoparasites du genre Meloidogyne et de leur parasite bactérien, Pasteuria penetrans, dans certains pays d'Europe, d'Afrique, d'Amérique du Sud et des Caraïbes. Les réductions de rendement de cultures maraîchères très diverses dues à ces nématodes atteignent 25% en Equateur, Malawi et Tanzanie, et 10% à Trinidad et Tobago. La plus forte proportion de parcelles infestées a été rencontrée en Equateur (205 sur 207) et la plus faible à Trinidad et Tobago (70 sur 174). C'est en Equateur que l'indice de galles moyen (égal à 5,5) était le plus élevé. Même si cet indice était faible en moyenne au Sénégal (1,6), 89% des cultures étaient infestées dans ce pays, en grande partie par l'espèce virulente M. mayaguensis. M. incognita et M. javanica sont les plus répandues dans tous les pays prospectés. Cependant, M. hispanica est très répandu au Burkina Faso, même dans des zones récemment cultivées en maraîchage en région sahélienne. Plusieurs phénotypes estérasiques nouveaux ont été détectés, spécialement en Equateur et au Malawi. Les juvéniles de second stade (J2) extraits des échantillons de sol collectés lors des prospections ont été examinés pour détecter la présence de spores de P.penetrans sur leur cuticule. Trouvé pour la première fois en Crète (Grèce), P.penetrans est très répandu dans les autres pays prospectés, infestant 20 à 60% des populations de Meloidogyne spp., sauf au Malawi et en Tanzanie où moins de 10% des populations sont atteintes. Le plus souvent, moins de 50% de J2 portent des spores bactériennes. Le taux de parasitisme des J2 par P. penetrans est influencé par les types de sols, comme par exemple au Sénégal où il est très faible dans les sols sableux grossiers. Des expériences en laboratoire portant sur l'attachement de spores de divers isolats de P. penetrans à des populations de Meloidogyne spp. ont révélé une grande variation de la spécificité et des interactions; les différences observées pour diverses populations d'une même espèce de Meloidogyne sont parfois presque aussi marquées que celles observées entre espèces. L'incidence parasitaire d'un isolat "exotique" de P. penetrans introduit dans des microparcelles (ca. 103 sporespar g. de sol) n'a pas été accrue par l'augmentation de la fréquence ou de la densité de plantation des cultures sensibles à Meloidogyne spp. employées. Cependant, dans deux microparcelles natullement infestées en P.penetrans, situées en Equateur et en Tanzanie, l'introduction d'un isolat "exotique" s'est traduite par un accroissement de la proportion de J2 infestés (jusqu'à 100%) et de la production de spores ((jusqu'à 3, 3 × 106 spores par mg [poids sec] de racines), d'une diminution de la population de J2 dans le sol, et d'une disparition des dégâts racinaires; les indices de galles moyens ont diminué (de plus de 8 à moins de 3) et les rendements des cultures ont augmenté (jusqu'à 30%). De tels changements n'ont pas été observés dans des sols non amendés en isolats "exotiques" de P.penetrans. Un meilleur contrôle des populations de Meloidogyne spp. a également été observé au champ, même lorsque la séquence culturale alternait des cultures sensibles et des cultures non-hôtes du nématode. Dans des parcelles non infectées en P.penetrans, la baisse des populations de Meloidogyne spp. n'a pas été observée après introduction d'un isolat "exotique" de la bactérie. Des analyses de régression portant sur les données obtenues en microparcelles ou au champ montrent que les rendements en tomate diminuent de plus de 5% chaque fois que l'indice de galle augmente d'une unité. Ces rendements ont parfois été améliorés lorsque des cultures de légumineuses alternaient les cultures de tomate. Ainsi, sur la base des analyses nématologiques et agronomiques faites en fin de cycles culturaux, il est suggéré que, dans les cas d'infestations naturelles en P.penetrans, des sélections mutuelles entraîneraient un équilibre dynamique entre les populations de la bactérie et celles du nématode, représentatif d'une densité-dépendance retardée. En revanche, l'introduction inondative d'isolats "exotiques" de P.penetrans, aux propriétés parasitaires différentes de celles des populations natives, pourraient rompre temporairement cet équilibre en faveur d'un accroissement de la proportion de nématodes (J2 et femelles) infestés et de la production de spores bactériennes, ainsi qu'un meilleur contrôle des populations de Meloidogyne spp. La capacité des populations de P.penetrans à survivre dans les sols et à contrôler durablement les populations de Meloidogyne spp. dépendraient de la spécificité entre les organismes, des propriétés des sols et des systèmes de culture.